Les affaires de la FQM sont administrées par un conseil composé de 41 administrateurs provenant de chacune des régions, d'un administrateur représentant les municipalités bilingues, d'un administrateur représentant des municipalités de plus de 10 000 habitants, d'un administrateur représentant les municipalités dont le territoire forme celui de la Communauté métropolitaine de Montréal et d'un administrateur représentant les municipalités dont le territoire forme celui de la Communauté métropolitaine de Québec.

Le conseil d'administration, qui se réunit cinq fois par année, est investi de tous les pouvoirs nécessaires pour assurer la saine gestion des affaires de la FQM et qui ne sont pas expressément dévolus au comité exécutif ou au comité créé par le Règlement du Fonds de défense des intérêts des municipalités. Il peut notamment déterminer les grandes orientations de la FQM et apprécier les rapports et les recommandations des différentes commissions permanentes. Le conseil approuve le budget annuel de la FQM et les états financiers avant leur dépôt à l'assemblée générale annuelle. Il peut également adopter des modifications aux règlements de la corporation, lesquelles doivent être ratifiées par l'assemblée des membres.

Région 01 - Bas-Saint-Laurent

• Serge Fortin, préfet élu de la MRC de Témiscouata, administrateur depuis 2006;
• Gilbert Pigeon, maire de la paroisse de Saint-Eugène-Ladrière et préfet de la MRC de Rimouski-Neigette, administrateur depuis 2001;
• Yvon Soucy, préfet élu de la MRC de Kamouraska, nouvel administrateur.

Région 02 - Saguenay–Lac-Saint-Jean

• Jean-Marie Claveau, maire de Saint-Félix-d’Otis et préfet de la MRC du Fjord-du-Saguenay, administrateur depuis 2002;
• Bernard Généreux, maire de Saint-Prime et préfet de la MRC du Domaine-du-Roy, administrateur depuis 2001.

Région 03 - Capitale-Nationale

• Gaston Arcand, maire de Deschambault–Grondines, nouvel administrateur;
• Dominic Tremblay, maire de L’Isle-aux-Coudres et préfet de la MRC de Charlevoix, administrateur depuis 2008.

Région 04 - Mauricie

• Guy Diamond, maire de Charette, nouvel administrateur;
• Christian Fortin, maire de Batiscan, administrateur depuis 2009.

Région 05 - Estrie

• Jacques Demers, maire de Sainte-Catherine-de-Hatley, administrateur depuis 2009;
• Patrice Desmarais, maire du Canton de Valcourt, administrateur depuis 2008;
• Jean-Claude Dumas, maire de Weedon, administrateur depuis 2008.

Région 07 - Outaouais

• Paulette Lalande, mairesse de Plaisance et préfète de la MRC de Papineau, administratrice depuis 2007;
• Pierre Rondeau, préfet élu de la MRC de La Vallée-de-la-Gatineau, nouvel administrateur.

Région 08 - Abitibi-Témiscamingue

• Philippe Barette, maire de Témiscaming, administrateur depuis 1998;
• Daniel Rancourt, maire de Macamic et préfet de la MRC d’Abitibi-Ouest, nouvel administrateur.

Région 09 - Côte-Nord

• Ghislain Beaudin, maire de Pointe-Lebel, nouvel administrateur;
• Julien Boudreau, préfet élu de la MRC de Minganie, nouvel administrateur.

Région 11 - Gaspésie–Îles-de-la-Madeleine (Gaspésie)

• Jean-Guy Poirier, maire de la paroisse de Saint-Siméon et préfet de la MRC de Bonaventure, administrateur depuis 1983;
• Délisca Ritchie-Roussy, mairesse de Murdochville, nouvelle administratrice.

Région 11 - Gaspésie–Îles-de-la-Madeleine (Îles-de-la-Madeleine)

• Joël Arseneau, maire des Îles-de-la-Madeleine, administrateur depuis 2006.

Région 12 - Chaudière-Appalaches

• Hervé Blais, maire de Saint-Damien-de-Buckland et préfet de la MRC de Bellechasse, nouvel administrateur;
• Réal Laverdière, maire de Saint-Pamphile et préfet de la MRC de L’Islet, administrateur depuis 2006;
• Richard Lehoux, maire de Saint-Elzéar et préfet de la MRC de La Nouvelle-Beauce, administrateur depuis 2001;
• Jean-Marc Paquet, maire de Saint-Martin, administrateur depuis 1998.

Région 14 - Lanaudière

• Danielle Henri Allard, préfète élue de la MRC de Montcalm, nouvelle administratrice;
• Gaétan Morin, maire de Sainte-Marcelline-de-Kildare et préfet de la MRC de Matawinie, administrateur depuis 2006.

Région 15 - Laurentides

• Charles Garnier, préfet élu de la MRC des Pays-d’en-Haut, administrateur depuis 1993;
• Roger Lapointe, maire de Mont-Saint-Michel et préfet de la MRC d’Antoine-Labelle, administrateur depuis 2006;
• Ronald Provost, maire de Brébeuf et préfet de la MRC des Laurentides, administrateur depuis 2006.

Région 16 - Montérégie (La Haute-Yamaska)

• Albert Santerre, maire de Saint-Ignace-de-Stanbridge, administrateur depuis 2003.

Région 16 - Montérégie (Le Haut-Richelieu)

• Patrick Bonvouloir, maire de Sainte-Brigide-d’Iberville, nouvel administrateur.

Région 16 - Montérégie (Le Suroît)

• Jean Lalonde, maire de Très-Saint-Rédempteur, administrateur depuis 2006.

Région 16 - Montérégie (Pierre-De Saurel)

• Claude Pothier, maire de Saint-Roch-de-Richelieu, nouvel administrateur.

Région 17 - Centre-du-Québec

• Lionel Fréchette, maire de Sainte-Hélène-de-Chester et préfet de la MRC d’Arthabaska, administrateur depuis 2003;
• Pierre Gaudet, maire d'Aston-Jonction, administrateur depuis 2006;
• Yvon Lampron, maire du village de Notre-Dame-du-Bon-Conseil, nouvel administrateur.

Municipalités bilingues

• Jacques Marcoux, maire du canton de Potton, nouvel administrateur.

Communauté métropolitaine de Québec

• Siège vacant.

Communauté métropolitaine de Montréal

• Gilles Plante, maire de McMasterville et préfet de la MRC de La Vallée-du-Richelieu, administrateur depuis 2006.

Municipalités de plus de 10 000 habitants

• Richard Marcotte, maire de Mascouche, administrateur depuis 2001.